一进入暗部的卡卡西被水门安排看护正在妊娠期的漩涡玖辛奈，卡卡西轻轻松松完成了任务（其实是水门和三代火影商量好为了消除卡卡西心中的黑暗）。直到漩涡鸣人出生，水门为保护村子而牺牲为止。

    水门死后三代目火影重新担任了火影一职，而志村团藏为了夺取村子的控制权利用了卡卡西心中的黑暗，诽谤三代火影。

    卡卡西陷入了困境，然而卡卡西跟三代火影的谈话消除了心中的疑惑。志村团藏打算在三代火影前往火之国首都接受任命的途中将其杀死，卡卡西中途背叛了团藏使三代得以幸存。三代火影出于大局考虑赦免了团藏的过错。

    在前几次的行动中卡卡西发现了团藏直属暗部-根中存在会使用木遁的忍者，年龄符合之前木叶失踪的一批儿童。在卡卡西潜入火影办公室查阅资料时被三代火影发现，三代对卡卡西讲述了这一切的来龙去脉，并告诉卡卡西切勿轻举妄动。

    经过一连串的事件以后，大蛇丸的人体实验暴露，但是面对曾经自己最优秀的学生，三代火影无法痛下杀手，让大蛇丸逃脱，但废了大蛇丸的双手。三代目指示暗部一定要将大蛇丸带回木叶，一旦大蛇丸叛逃敌国将会对木叶造成巨大的损失，卡卡西受命前往寻找大蛇丸。与此同时团藏表面上与三代目火影“合作”，实则为了帮助大蛇丸逃脱木叶的追杀，于是团藏派出了“甲（详见天藏）”前往秘密据点。

    卡卡西误闯秘密据点被据点的人抓住，但甲暗中救了卡卡西一命，当卡卡西再度回到据点时，秘密据点的人已经全部被大蛇丸杀死，自己跟大蛇丸展开了战斗。大蛇丸自知再打下去对自己不利便撤退了，卡卡西对甲和据点唯一幸存的人说“我从来没有来到过这里，也没有见到任何人，更没有发现大蛇丸”，便离开了他们。

    志村团藏的右眼是写轮眼，由于多次使用已经渐渐失明，而宇智波一族拥有写轮眼的成员又很难下手，故团藏决定夺取卡卡西的写轮眼。

    之后团藏假借任务为由使甲和卡卡西一同探查大蛇丸秘密据点。甲对卡卡西露出杀意时被卡卡西察觉并败在卡卡西的手下，经过与卡卡西的一番对话之后甲消除了对卡卡西的疑惑。这时据点内白磷大蛇复活，卡卡西拼命保护甲，最后失去了知觉，但甲并没有夺取卡卡西的写轮眼而是背叛了团藏。最后卡卡西会见三代火影，将甲从根调离而分配到了暗部卡卡西所在的一组，甲恢复了原名天藏。

    卡卡西的组缺少人手，于是宇智波鼬便加入了卡卡西所在的一组，起初年纪比较小的鼬不被他人留意，反而招来了冷嘲热讽，但不久之后鼬的能力展现了出来令所有人惊奇并由衷的佩服，直到宇智波叛乱鼬出走木叶结束。卡卡西说过鼬加入了这么长时间自己却对他还是一无所知。

    由于迈特凯等人在和卡卡西一同执行任务时亲眼目睹了卡卡西冷血的眼神，便连同同期忍者请求三代火影解放卡卡西让其成为担当上忍收徒，希望通过收徒改变卡卡西心中的黑暗，三代目火影同意了这个请求。

    在成为担当上忍以后卡卡西立志不允许让不懂得珍惜同伴的人成为忍者，果然他所在的组通过率为0，卡卡西也在扪心自问如果当时波风水门发现自己根本没有团队意识的话会如何。同时怀疑自己的要求是不是太苛刻了。

    三代目火影跟卡卡西谈话，再一次消除了卡卡西心中的疑虑，而曾经教过的学生们并没有恨他反而很感谢他当初的做法，更加坚定了卡卡西的信念，在学生们面前有点儿脸红。

    第七班成立，三代目火影打算让卡卡西负责新毕业的三个学生：漩涡鸣人、宇智波佐助、春野樱。

    鸣人等人刚从学院毕业后，卡卡西就成为鸣人、佐助及小樱这些下忍的带队老师，但是卡卡西再为他们这些毕业生安排生存测试，若不能

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